Entre 1950 et 1960, les 500 Miles d'Indianapolis étaient considérés comme épreuve de F1. Miller connut son heure de gloire dans les années 20 s'affirmant comme le meilleur constructeur de l'époque.

Aux débuts des 500 Miles d'Indianapolis, les européens commencent déjà à participer à cette épreuve, essentiellement les italiens sur FIAt et les français sur Peugeot. En 1913, Jules Goux triomphe sur l'ovale sur Peugeot. A cette époque, Harry Arminius Miller s'occupait de la réparation de voitures, et c'est en travaillant sur la voiture française triomphante à Indianapolis que le réparateur assisté de Fred Offenhauser se décide à la conception d'un moteur basé sur le même principe que celui du Peugeot. Et en 1922, Jimmy Murphy remporte les 500 Miles d'Indianapolis sur une Duesenberg motorisée par Miller.

Mais son créateur ne tient pas à en rester là, il se décide à construire également le châssis, qui remporte tout au long de l'année 1923 un franc succès dans le championnat national en s'adjugeant toutes les victoires, exceptées celle de Fresno, dont les 500 Miles d'Indianapolis grâce à Tommy Milton et Howdy Wilcox. Mais cette monoplace va également courir dans des courses européennes, les GP d'Italie et d'Espagne. Jimmy Murphy termine 3ème à Monza, tandis que le comte Louis Zborowski se classe second à Sitges derrière Divo.

En 1924, même outrageante domination des Miller, qui remporteront toutes les courses sauf deux, celle de Syracuse et...les 500 Miles d'Indianapolis où dans un plateau composé aux deux tiers de Miller, c'est la Duesenberg de Lora L. Corum, relayé par Joe Boyer, qui finit par s'imposer. Les Duesenberg s'imposent d'elles-mêmes comme les principaux rivaux des Miller, et la saison 1925 est un véritable duel tout au long de l'année, et cette fois c'est Duesenberg qui rafle la mise grâce notamment à Peter de Paolo qui s'impose à 5 reprises dans l'année, dont à Indianapolis.

Mais en 1926, la situation change radicalement, et les chiffres sont éloquents : Miller remporte 24 courses sur les 26 que compte le championnat ! C'est également l'occasion de briller de nouveau à Indianapolis, grâce à Frank Lockhart. En 1927, Miller rate le grand chelem, encore une fois à Indianapolis, où George Souders impose sa Duesenberg (encore) avec 12 minutes d'avance sur Earl DeVore. Cette même année, Earl Cooper et Peter Kreis terminent troisièmes du Grand Prix d'Italie à Monza. En 1928 et 1929, Miller réalise le grand chelem en championnat AAA, grâce notamment aux efforts de Louis Meyer.

A partir de l'année 1930, Miller va se pencher essentiellement sur la conception de moteurs, qui vont équiper une bonne partie de paddock et enchaîner les victoires. Durant toute la décennie, le moteur va remporter plus de 25 victoires en championnat. Mais entre-temps, les effets de la crise de 1929 se sont fait sentir sur la société Miller, et en 1933, c'est la banqueroute. Miller tente de se refaire avec deux associations, dans un premier temps avec Henry Ford, puis avec la société Gulf.

Mais à la fin de l'année 1939, après les mauvais résultats obtenus, l'accord entre Miller et Gulf n'existe plus, c'en est fini de Miller, qui sera repris par son ancien associé Offenhauser qui depuis 1935 a conçu son propre moteur, dont la domination arrive à partir de 1946, à la fin de la seconde guerre mondiale. A Indianapolis, certaines Miller engagées par des privés continuent de courir les 500 Miles. En 1947, Jimmy Jackson termine 5ème avec une monoplace équipée d'un moteur Offenhauser. Quant au moteur Miller, il fit sa dernière apparition en 1948.

Hal Robson tente de qualifier une Miller en 1949, de même que Al Miller en 1950, mais aucun d'enter eux ne parvint à passer le barrage des qualifications. Miller disparaît de la compétition définitivement.