Né au château de Rothesay, John est l'héritier d'une des plus vieilles familles aristocratiques écossaises, et l'une des plus riches également. Très vite passionné par l'automobile, son premier travail est conducteur d'un van pour l'équipe de F1 Williams, grâce à son cousin Charlie Crichton-Stuart, qui fut aussi pilote à une époque. Sans se servir des relations que sa famille avait, il décide de devenir à son tour pilote.

Il débute sa carrière au début des années 80 en Formule Ford 1600, avant que Dave Morgan ne le prenne sous son aile en 1983 pour courir en Formule 3. Il court le championnat britannique et le EuroSeries où il réalise sa première grande performance, celle de battre Ayrton Senna sur le circuit de Silverstone. L'année suivante, il est engagé chez Dave Price Racing et réalise une magnifique saison, dominant le championnat britannique avec dix victoires (et le titre naturellement) auxquelles il faut ajouter quatre succès en EuroSeries, pour terminer vice-champion derrière Ivan Capelli. L'année suivante, il obtient son premier volant en Formule 1, celui de pilote-essayeur chez Ferrari. Dans le même temps, il court en F3000 au sein de l'équipe Onyx, mais sans succès, si ce n'est un point marqué à Vallelunga, il est sans volant à la mi-saison.

Puis Johnny va avoir la chance d'obtenir un volant de titulaire en F1. Ayrton Senna ayant refusé d'avoir Derek Warwick comme coéquipier chez Lotus, c'est finalement le comte de Dumfries qui s'empare du second volant. Johnny se débrouille plutôt pas mal à bord de la Lotus, même si les débuts sont difficiles, avec une non-qualification à Monaco, il réussit à terminer cinquième en Hongrie, puis, à la fin de la saison, il termine sixième en Australie. Mails il ne conserve pas son volant pour la saison suivante, Lotus passe un accord avec le motoriste nippon Honda qui décide de placer un japonais dans le second baquet.

Johnny se tourne alors vers les courses d'endurance et de voitures de sport. Ainsi en 1987, il termine deuxième à Brands Hatch sur une Porsche et remporte sa première victoire à Spa-Francorchamps sur une Jaguar XJR-8. C'est d'ailleurs sur Jaguar qu'il court la saison 1988, ponctuée par une grande victoire aux 24 heures du Mans en compagnie de Andy Wallace et de Jan Lammers, avec moins de 200 mètres d'avance sur la Porsche de l'équipage Stuck-Ludwig-Bell. Il effectue un très bref retour en F3000, au volant d'une Reynard de l'écurie GEM pour les quatre dernières manches. Johnny reste en voitures de sport pendant deux saisons sur une Toyota de l'écurie Tom's Company, puis dispute les 24 heures du Mans 1991 sur une Courage, avant de raccrocher.