John Miles a passé la majeure partie de sa carrière au volant des Lotus.

Fils du célèbre acteur Sir Bernard Miles, John se destinait initialement à une carrière théâtrale. Mais après avoir démontré son talent dans les courses de Saloon Cars, il se tourne définitivement vers le sport automobile.

A vingt ans, il se fait remarquer par Colin Chapman qui le recrute dans l'équipe Lotus grâce à ses nombreuses victoires au volant d'une Diva-Austin GT. En GT, John se montre réellement combatif et glane de nombreux succès qui font de lui une valeur montante du sport automobile britannique. Il est donc logiquement intégré à l'équipe Lotus d'usine de Formule 3. Après avoir remporté de nombreuses victoires en 1967 et 1968, il se rapproche de plus en plus de l'ultime étape de sa rapide ascension : la Formule 1.

En 1969, il se prépare à cette épreuve en participant à quelques courses de F2. Après de belles performances à Vallelunga et à Hockenheim, Chapman lui confie le volant de la Lotus 63 à quatre roues motrices. Même si les résultats significatifs tardent à venir, John fait de gros progrès en qualifications, au volant d'une Lotus décevante.

Il est officiellement désigné comme équipier de Jochen Rindt pour la saison 1970. Cette fois, le matériel est très performant et il termine cinquième du premier Grand Prix de l'année à Kyalami. Mais ensuite, à Jarama et à Monaco, il ne parvient pas à se qualifier. Tout au long de l'année, il végète en milieu de grille, loin, très loin de Jochen Rindt qui, lui, aligne les victoires. Lorsque Jochen Rindt décède pendant les essais du Grand Prix d'Italie, John décide de quitter Lotus, car il n'est pas toujours d'accord avec les choix techniques de Colin Chapman.

Même s'il devient pilote-essayeur chez BRM en 1971, John Miles n'effectue plus que deux sorties en F1, hors championnat. Il se reconvertit ensuite dans le tourisme, puis prend sa retraite sportive en 1973.