Né le 14 juin 1943, John Miles a passé la majeure partie de sa carrière au volant des Lotus de Colin Chapman.

Fils du célèbre acteur Sir Bernard Miles, John se destine tout d'abord à une carrière théâtrale. Mais après avoir montré de belles capacités dans les courses de Saloon Cars, il se tourne définitivement vers le sport automobile.

A vingt ans, grâce à de nombreuses victoires au volant d'une Diva-Austin GT, il est repéré par Colin Chapman qui le place dans l'équipe Lotus. En GT, John se montre réellement combatif et glane de nombreux succès qui font de lui une des valeurs montantes du sport automobile Britannique. Il est donc logiquement intégré dans l'équipe Lotus d'usine de F3. Remportant de nombreux succès en 1967 et 1968, il se rapproche de plus en plus de l'ultime étape de sa rapide ascension : la Formule 1.

En 1969, il se prépare à cette épreuve en participant à quelques courses de F2. Après de belles performances à Vallelunga et à Hockenheim, Chapman décide de lui confier le volant de la Lotus 63 à quatre roues motrices. Même si les résultats significatifs tardent à venir, John fait de gros progrès en qualifications, au volant d'une Lotus bien décevante.
Il est officiellement désigné comme équipier de Jochen Rindt pour la saison 1970. Le matériel est cette fois très performant, et il termine cinquième du premier Grand Prix de l'année à Kyalami. Mais ensuite, à Jarama et Monaco, il échoue en qualifications. Et tout au long de l'année, il végète en milieu de grille, loin, très loin de Jochen Rindt qui aligne victoires sur victoires. Lorsque Jochen Rindt décède pendant les essais du Grand Prix d'Italie, John décide de quitter Lotus n'étant pas toujours d'accord avec les choix techniques de Colin Chapman.

Même si John Miles devient pilote-essayeur chez BRM en 1971, il n'effectue plus que deux sorties en F1, hors championnat. Il passe ensuite en tourisme, avant de prendre sa retraite sportive en 1973.