Entre 1950 et 1960, les 500 Miles d'Indianapolis étaient considérés comme épreuve de F1. Jim Rathmann fut le dernier vainqueur de l'Indy durant cette période.

Jim dispute sa première course sur l'Indianapolis Motor Speedway en 1949. Avec une Wetteroth, Jim ne réalise pas de miracle, il termine à vingt-cinq tours du vainqueur. L'année suivante, il dispose d'une voiture similaire, tout en terminant loin du leader, la course ayant été interrompue à cause de la pluie. Il doit attendre 1952 pour retenter sa chance avec une Kurtis Kraft. Durant la course il se retrouve souvent derrière les hommes de tête, Vukovich et Ruttman, puis après l'abandon de Vukovich, Jim se classe en deuxième position.

De 1953 à 1955, Jim n'atteint pas le même niveau qu'en 1952. En 1956, il manque la pole position pour seulement deux dixièmes de seconde. Il mène les trois premiers tours de course, avant de se faire dépasser et d'abandonner sur problème hydraulique. En 1957, avec une Epperly, il va réaliser une superbe remontée. Alors qu'il ne s'est classé qu'en trente-deuxième position sur la grille de départ, il va terminer la course en deuxième position, après avoir mené la course pendant vingt-quatre tours ! Cette année-là, il remporte également sa première victoire à Milwaukee dans le championnat américain USAC, dont l'Indy500 est une épreuve.

En 1958, il se classe cinquième à Indy après être parti de la vingtième position. Il remporte une course hors-championnat à Monza. En 1959, il remporte les courses de Daytona et Monza, et échoue encore de peu à Indianapolis. Il est troisième sur la grille de départ, puis va mener la course face à Flaherty, avant que Rodger Ward ne survole les débats. Et c'est l'année suivante que ses efforts vont enfin payer. Il mène pendant cent tours, et suite à un duel dans la seconde partie de la course face à Rodger Ward, Jim finit par l'emporter avec douze secondes d'avance. En 1961, il mène la course pendant six tours, avant d'abandonner. Il participe encore deux fois à l'Indy500, avant de mettre un terme à sa carrière.

Jim Rathmann devient vendeur de voitures dans les années 60 et 70 en Floride, se liant avec les astronautes des missions Apollo, à qui il aurait vendu ses voitures.