Jake Dennis débute sa carrière en karting en 2007, remportant plusieurs championnats britanniques et mondiaux.

En 2011, il passe à la monoplace et domine le championnat InterSteps avec huit victoires. L'année suivante, il remporte la Formula Renault Northern European Cup et reçoit le prestigieux McLaren Autosport BRDC Award.

Après des passages remarqués en Formule 3 européenne (il termine troisième en 2015) et en GP3 Series (il se classe quatrième en 2016), Jake démontre sa polyvalence en participant à diverses disciplines, notamment le DTM et les Blancpain GT Series. En 2019, il rejoint l'écurie Aston Martin en DTM et termine deuxième des 12 Heures de Bathurst. Il est également engagé par Red Bull Racing en Formule 1 en tant que pilote de développement.

En 2021, il rejoint l'équipe BMW i Andretti Motorsport en Formule E. Il remporte deux victoires (à Valence et à Londres) lors de sa première saison, et termine troisième du championnat. Il poursuit en 2022, obtenant quatre podiums notables, dont une victoire à domicile à Londres.

En 2023, il remporte deux victoires et le championnat du monde de Formule E avec Andretti. En octobre 2023, il prolonge son contrat avec l'équipe américaine, assurant ainsi sa présence dans l'équipe pour les saisons à venir. Cette saison 2023 marque ainsi le point culminant de sa carrière puisqu'il participe également aux essais libres du Grand Prix d'Abou Dhabi pour le compte de Red Bull.

En 2024, il remporte la deuxième manche du championnat de Formule E et monte à quatre reprises sur le podium, mais ne se classe qu'à une septième place au classement final.