Johnny Dumfries est l'héritier d'une des plus anciennes et des plus riches familles aristocratiques écossaises. Passionné très tôt par l'automobile, il commence sa carrière en tant que conducteur d'un van pour l'équipe de Formule 1 Williams, grâce à son cousin Charlie Crichton-Stuart. Sans utiliser les relations de sa famille, il décide de devenir à son tour pilote.

Il commence sa carrière au début des années 1980 en Formule Ford 1600, puis Dave Morgan le prend sous son aile en 1983 pour qu'il participe au championnat de Formule 3. Il participe au championnat britannique et aux EuroSeries, où il réalise sa première grande performance en battant Ayrton Senna sur le circuit de Silverstone. L'année suivante, il est engagé chez Dave Price Racing et réalise une saison magnifique, dominant le championnat britannique avec dix victoires (et le titre, bien sûr), auxquelles il faut ajouter quatre succès en EuroSeries, pour terminer vice-champion derrière Ivan Capelli. L'année suivante, il décroche son premier volant en Formule 1, celui de pilote-essayeur chez Ferrari. Dans le même temps, il court en F3000 au sein de l'équipe Onyx, mais sans succès : il ne marque qu'un point à Vallelunga et se retrouve sans volant à la mi-saison.

Puis, Johnny a la chance d'obtenir un volant de titulaire en F1. Ayrton Senna ayant refusé d'avoir Derek Warwick comme coéquipier chez Lotus, c'est finalement à lui qu'on propose le second volant. Johnny se débrouille plutôt bien à bord de la Lotus. Pour son premier Grand Prix, au Brésil, il termine neuvième. Mais il n'a pas la même réussite lors des manches suivantes, qui se terminent par deux abandons et une non-qualification à Monaco. Il parvient toutefois à se classer cinquième en Hongrie, puis sixième en Australie, à la fin de la saison. Son contrat n'est pas reconduit pour la saison suivante.

Il se tourne alors vers les courses d'endurance et de voitures de sport. En 1987, il termine deuxième à Brands Hatch sur une Porsche et remporte sa première victoire à Spa-Francorchamps sur une Jaguar XJR-8. C'est d'ailleurs sur une Jaguar qu'il court la saison 1988, marquée par une grande victoire aux 24 Heures du Mans aux côtés d'Andy Wallace et de Jan Lammers, avec moins de 200 mètres d'avance sur la Porsche de l'équipage Stuck-Ludwig-Bell.

Il effectue ensuite un très bref retour en F3000, au volant d'une Reynard de l'écurie GEM, pour les quatre dernières manches. Il reste ensuite deux saisons dans le championnat de voitures de sport, d'abord sur une Toyota de l'écurie Tom's Company, puis dispute les 24 Heures du Mans 1991 sur une Courage, avant de raccrocher.