Né le 14 juin 1943, John Miles a passé la majeure partie de sa carrière au volant des Lotus de Colin Chapman.

Fils du célèbre acteur Sir Bernard Miles, John se destine tout d'abord à une carrière théâtrale. Mais après avoir montré de belles capacités dans les courses de Saloon Cars, il se destine définitivement au sport automobile.

A 20 ans, grâce à de nombreuses victoires au volant d'une Diva-Austin GT, il est repéré par Colin Chapman qui le place dans l'équipe Lotus. En GT, John Miles se montre réellement combatif et glane de nombreux succès qui font de lui une des valeurs montantes du sport automobile Britannique. J.Miles est donc logiquement intégré dans l'équipe Lotus d'usine de F3. Remportant de nombreux succès en 1967 et 1968, il se rapproche de plus en plus de l'ultime étape de sa rapide ascension : la formule 1.

En 1969, il se prépare à cette épreuve en participant à quelques épreuves de F2. Après de belles performances à Vallelunga et à Hockenheim, Chapman décide de lui confier le volant de la Lotus 63 à 4 roues motrices. Même si les résultats significatifs tardent à venir, John Miles fait de gros progrès en qualifications, au volant d'une Lotus bien décevante.
Il est officiellement désigné comme coéquipier de Jochen Rindt pour la saison 1970. Le matériel est cette fois très performant, et John Miles termine 5ème de la 1ère épreuve de l'année à Kyalami. Mais ensuite, à Jarama et Monaco, Miles échoue en qualifications. Et tout au long de l'année, Miles végète en milieu de grille, loin, très loin de son équipier Jochen Rindt qui aligne victoires sur victoires. Et lorsque le drame survient à Monza, lorsque Jochen Rindt décède lors des essais de ce grand prix d'Italie, la carrière en F1 de Miles s'arrête : Chapman et Miles se séparent en fin de saison.

Même si John Miles devient pilote-essayeur chez BRM en 1971, il n'effectuera plus que 2 sorties en F1, hors-championnat. Il passe ensuite en tourisme, avant de prendre sa retraite sportive en 1973. Aujourd'hui, John Miles, après s'être essayé à une carrière de journaliste, est devenu ingénieur des Lotus de série.